Die Band entstand aus den beiden älteren Bands Fiddler's Dram und Whitstable Oyster Co. Ceilidh Band. Ihr erstes Album "Jacks Alive" veröffentlichten sie 1978 unter dem Bandnamen Oyster Ceilidh Band. Die darauf folgenden Alben wurden unter dem Namen The Oyster Band (manchmal wurde auf den Artikel verzichtet) auf Ihrem eigenen Label Pukka Music veröffentlicht: "English Rock N Roll: The Early Years 1800-1850" und "Lie Back and Think of England", gefolgt von "20 Golden Tie-slackeners" und "Liberty Hall".

Die Besetzung der Band änderte sich zu dieser Zeit häufig. Bei den Aufnahmen zum Album "Step Outside" (1986) hatte sich die Besetzung schließlich auf John Jones, Ian Kearey (Bass), Alan Prosser, Russell Lax (Schlagzeug) und Ian Telfer verfestigt. "Step Outside" enthält sowohl selbstgeschriebene Titel, oft mit einem politischen Thema, als auch Nachbearbeitungen von Traditionals wie Hal-an-Tow.

Nach Veröffentlichung des Album "Wide Blue Yonder" 1987 verließ Ian Kearey die Band und wurde durch Chopper (richtiger Name: Ray Cooper) ersetzt. Die folgenden Alben hießen "Ride", "Little Rock To Leipzig" und "Freedom And Rain", das zusammen mit June Tabor aufgenommen wurde.

Anschließend ändert die Band Ihren Namen in Oysterband. Schlagzeuger Lee Partis, der einige Jahre nur unter seinem Vornamen genannt wurde, ersetzte Russell Lax ab dem Album Deserters, das 1992 erschien. Der Nachfolger, Holy Bandits, spülte die Band 1993 an die Spitze einer boomenden Folk-Rock Szene, zusammen mit Gruppen wie The Levellers.

In den Neunzigern nahm die Oysterband in Ihren Titeln verstärkt Stellung zu politischen Themen. In dieser Zeit entstand auch das härtere Album "Shouting End Of Life". Aber auf den folgenden Veröffentlichungen "Deep Dark Ocean", "Here I Stand" und "Rise Above" kehrten sie wieder zu einem weicheren, melodischeren Sound zurück.

Im Jahr 1996 erschien die erste CD auf dem eigenen Label "Running Man Records": die Live-CD "Alive And Shouting", der noch eine weitere Live-CD und ein "Best Of" der Jahre 1980 bis 1985 sowie eine EP folgen sollten. Auch erschien das Album "Twenty Golden Tie Slackeners" mit dem Zusatz "plus" (nämlich mit zwei Stücken vom Album Jack's Alive) erneut. Ende 2006 veröffentlichte die Oysterband auf ihrem eigenen Label ein Album namens "Northern Light", einer Liveaufnahme eines akustischen Konzertes von 1998, um die ältere "Alive and Acoustic" zu ersetzen, die sie nicht mehr nachpressen durften.

In Ihren Konzerten unter der Bezeichnung The Big Session gaben sie einigen jungen, aufstrebenden Folk-Musikern die Chance, sich der Öffentlichkeit zu präsentieren.